Я учусь летать, Но крыльев у меня нет Труднее всего Падать с небес
В тех редких случаях, когда я оказываюсь в очень приличном ресторане, я прихожу в полное замешательство при виде столовых приборов... и я в этом не одинок. Какая вилка для салата, а какая для основного блюда? О боже, неужели я ел картошку-фри десертной вилкой? Ножи для масла, мяса и сыра, чайные ложки, столовые и суповые — как мы дошли до подобной суперспециализации?
В средние века обеденный этикет был куда проще, но постепенно он эволюционировал. В какой-то момент люди стали есть двумя ножами: одним ножом разрезали пищу, а другим отправляли ее в рот. Потом появились двузубые вилки, подхватывать куски которыми было гораздо удобнее, чем ножом с одним лезвием. Никто точно не знает, когда вилка начала заменять второй нож за обеденным столом, и одному богу известно, какой извращенный ум придумал все остальные столовые приборы, но именно этот маленький фрагмент из истории столового этикета имеет прямую аналогию в биологической эволюции. Дело в том, что структуры (такие как вилки), предназначенные для определенной функции (для накалывания еды), часто возникают на основе уже существующих структур (ножей), прежде выполнявших несколько задач (разрезание и накалывание). Удвоение исходной структуры (использование двух ножей) позволяет произвести разделение труда между двумя различными структурами. Более того, структура, выбранная для решения новых задач, может подвергаться дальнейшей модификации и специализации.
А еще можно привести пример с канцелярской скрепкой. Сначала скрепку придумали в качестве альтернативы булавке для скрепления фрагментов ткани, и лишь позднее ее основной функцией стало скрепление листов бумаги. На пути от исходного варианта к теперешней форме скрепка прошла множество промежуточных стадий. На одной она использовалась для скрепления газетных листов, на другой — для скрепления более толстых пачек бумаги (рис. 7.1). Эволюция канцелярской скрепки является примером того, как структура, изобретенная для одной цели, может приобретать новые формы и адаптироваться к новым функциям.
Рис. 7.1. Эволюция канцелярской скрепки. Пример адаптации формы к выполнению определенной задачи. Рисунок Лианн Олдс.
Истории вилки и канцелярской скрепки аналогичны эволюции конечностей животных. Группа конечностей, освобожденных от некоторых функций, приобретала новую форму и новые функции, что позволяло виду выжить в мире жесткой конкуренции. Сначала в море, потом на суше, а затем и в воздухе разыгрывалась эволюционная драма, настоящая гонка вооружений (точнее, гонка конечностей), в поисках более быстрых, легких, сильных или гибких конечностей, позволяющих лучше плавать, ходить, бегать, прыгать и рыть, или летать, или хватать, глотать, жевать, фильтровать и засасывать пищу.
Зачастую эти новшества открывали путь к совершенно новому образу жизни, что приводило к быстрому увеличению биоразнообразия — маленьким взрывам в эволюции животных. По мере появления новых возможностей некоторые нововведения подвергались дополнительным модификациям. Позвоночные животные выползли на сушу, пользуясь брюшными и грудными плавниками своих рыбообразных предков. У них были всего две пары конечностей, но они не менее трех раз поднимались в воздух и давали начало трем новым группам животных (птерозаврам, птицам и летучим мышам), много раз возвращались в воду (киты, дельфины, тюлени и др.) и значительно разнообразили вид своих конечностей, чтобы проворнее передвигаться по земле. Несколько миллионов лет назад, когда предки человека перестали ходить на четвереньках и встали на две ноги, для их передних конечностей открылись новые возможности. Когда руки перестали нести на себе тело, они освободились для самой разной работы — изготовления орудий, охоты, общения и даже для изображения окружающего мира. Эта активность сопровождалась и подкреплялась развитием более крупного и быстро действующего мозга, а также дальнейшей эволюцией скелета для вынашивания потомства и развитием семейных отношений для его воспитания.
Важная роль повторяющихся структур тела заключалась в том, что некоторые задачи можно было переложить с одной или нескольких пар этих структур на другие, а освободившиеся структуры занять чем-то новым. Позвоночные преуспели в этом направлении, но никто не может сравниться с изобретательностью членистоногих. Хотя все конечности членистоногих имеют одинаковый базовый дизайн, в ходе эволюции возник широчайший спектр вариаций на тему этого дизайна. В предыдущей главе я рассказывал об эволюции ногочелюстей у ракообразных животных. Так вот, эволюция этих ротовых структур освободила грудные конечности от обязанности фильтровать пищу и позволила им освоить новые способы передвижения, такие как ходьба, плавание или рытье. Это, в свою очередь, открыло новые возможности для эволюции ракообразных.
Открытие механизма диверсификации сериально повторяющихся структур, особенно конечностей, стало ключом к пониманию хода эволюционных преобразований. Биологи-эволюционисты долгое время пытались понять, каким образом совершались важнейшие изменения в далеком прошлом. Противники эволюционной теории утверждали, что промежуточные стадии эволюции тех или иных структур были бесполезны: "Зачем нужна половина ноги или половина глаза?" Следуя этой абсурдной логике, следовало признать, что все структуры были созданы единовременно и никакой эволюции не было и нет. Приверженцы этой точки зрения указывали на перечисленные самим Дарвином сложности в объяснении теории эволюции, однако отказывались воспринимать представлен-ное им же блестящее решение проблемы. Дарвин считал, что один и тот же орган в одно и то же время может выполнять разные функции, а два разных органа также одновременно могут работать над выполнением общей функции. Эта многофункциональность и избыточность создают возможности для специализации структур за счет разделения труда. Наличие повторяющихся структур позволяет животным "иметь ноги и при этом учиться ими есть".
В этой главе я сделаю акцент на преемственности у структур, адаптированных к совершенно разным функциям, особенно у членистоногих. Поскольку преемственность между различными структурами у разных групп животных (например, жабры водных ракообразных и конечности наземных членистоногих) часто скрыта за различиями формы, она не сразу стала очевидна для биологов. Однако благодаря новым методам и достижениям эво-дево удалось рассеять многие сомнения. Я расскажу о том, как простые ноги-трубочки кембрийских лопастеногих превратились в удобные приспособления для плавания, ходьбы и дыхания у ракообразных, жабры у водных насекомых, крылья у наземных насекомых, легкие и паутинные бородавки у пауков. Ни одна из этих структур не была создана с нуля — все они представляют собой вариации на тему примитивных древних конечностей.
Появление новой формы и новых функций конечностей происходило путем изменения географии конечностей в процессе развития эмбриона. Я покажу, каким образом изменение географии позволило насекомым научиться летать и найти новые способы полета, позвоночным — выйти на сушу, а змеям и другим группам адаптироваться к новым специфическим нишам.
Простое начало: двуветвистые конечности
В ходе эволюции членистоногих простые отростки на туловище превратились в конечности с разными функциями. Животные многих видов имеют одновременно несколько вариантов кочнечностей, которые служат своим хозяевам для различных движений и защиты. Взгляните на конечности скромного речного рака (рис. 7.2): в него встроено больше всяких полезных штучек, чем в знаменитый швейцарский армейский нож.
Рис. 7.2. Разнообразие конечностей одного из членистоногих — речного рака. На теле этого животного не менее четырнадцати различных конечностей, включая два набора антенн, четыре пары ходильных ног, три набора ногочелюстей и несколько пар брюшных плавательных ножек (плеопод). Все эти отростки представляют собой вариации примитивного базового дизайна. Рисунок Лианн Олдс выполнен на основе рисунков из книги R. E. Snodgrass, Arthropod Anatomy, Comstock Publishing Associates, 1952.
Морфология конечностей всегда фигурировала в дебатах на тему эволюции членистоногих. Новый взгляд на происхождение и эволюцию структур их тела возник в результате объединения информации, полученной из разных источников. Палеонтологи открыли и исследовали ранее неизвестные ископаемые, установление родства между различными таксонами животных позволило внести поправки в филогенетическое древо членистоногих, а эво-дево представила данные совершенно нового типа. Процесс эволюции конечностей членистоногих начался с модификации двуветвистых конечностей древнейших групп животных. Основные элементы этих древних конечностей, которые были у трилобитов и сохранились у современных ракообразных, схематически изображены на рис. 7.3. Две ветви каждой конечности отходят от общего основания. Внутренняя ветвь образует членистую ходильную ногу, а внешние ветви выполняют много разных функций. В процессе эволюции этот базовый чертеж по-разному видоизменялся у разных животных: из основания, а также из внутренней и внешней ветвей развивались более мелкие ответвления и выросты со специализированными функциями. Например, из основания получились структуры, необходимые для обработки пищи, а на внешней ветви расположились жабры, с помощью которых водные членистоногие получают кислород и выделяют углекислый газ.
Рис. 7.3. Строение двуветвистых конечностей. Поперечный срез (вид сзади) типичной двуветвистой конечности: верхняя ветвь с жабрами необходима для дыхания, а нижняя — для передвижения. Рисунок Лианн Олдс выполнен по рисунку из книги С. Гулда "Удивительная жизнь".
Наверное, лучше всего вам знакомы членистые неразветвленные конечности насекомых. Но какими бы замечательными они ни были, они относятся к разряду простейших структур среди чрезвычайного разнообразия конечностей членистоногих. Многие биологи долгое время ошибочно считали, что эти столь простые ноги насекомых, сороконожек, многоножек и онихофор объединяют эти группы между собой и отличают их от ракообразных, трилобитов, скорпионов и мечехвостов, имеющих более сложные раздвоенные ноги. Такая точка зрения была широко распространена еще в тот момент, когда Гулд писал книгу "Удивительная жизнь".
Однако это было ошибкой. Я рассказываю об этом не затем, чтобы забить вам головы неверными гипотезами, а чтобы показать, как опора исключительно на морфологические признаки может привести к неверной трактовке эволюционных событий. Некоторые известные, влиятельные биологи с энциклопедическими знаниями в области анатомии членистоногих пришли к выводу, что животные с неразветвленными (одноветвистыми) конечностями отличаются от животных с разветвленными (двуветвистыми) конечностями, что они приобрели свои конечности независимыми путями и принадлежат к разным типам, а не к общей группе членистоногих.
Однако появились доказательства, опровергающие независимое происхождение разветвленных и неразветвленных конечностей и указывающие на то, что разветвленные конечности образовались из простых, напоминающих трубочки лобоподий лопастеногих животных. По-видимому, у предков членистоногих появился целый ряд эволюционных новшеств, хотя начиналось все с простых лопастевидных конечностей, таких как у Aysheaia. Скорее всего, у животных с ножками, отходившими от нижней части туловища, появились новые конечности, расположенные выше (ближе к спине), которые стали использоваться для дыхания, как, например, у Opabinia. Позднее основания верхних и нижних отростков слились воедино, и у предшественников членистоногих появились сегментированные ходильные ноги (рис. 7.4). Одно из новейших подтверждений этой гипотезы было получено с помощью методов эво-дево. В лобоподиях онихофор и во всех ветвях конечностей членистоногих экспрессируется ген Distal-less, участвующий в построении конечностей. Это говорит о том, что все типы конечностей членистоногих — как разветвленные, так и неразветвленные — эволюционировали из древних лобоподии, а не возникли независимым образом из двух разных типов конечностей.
Рис. 7.4. Три этапа эволюции конечностей. Некоторые лопастеногие имели неразветвленные лобоподии, другие — двулопастные лобоподии, две части которых, по-видимому, слились в основании, образовав членистую двуветвистую конечность членистоногого. Рисунок Лианн Олдс.
Учимся летать: от множества жабр к паре крыльев
Многофункциональность разветвленных конечностей водных членистоногих является ключом к пониманию двух важнейших новых способностей, приобретенных членистоногими, — ходить по земле и летать по воздуху. У водных ракообразных жаберные придатки, расположенные на верхних ветвях конечностей, служат для выполнения дыхательной функции, тогда как нижние ветви нужны для ходьбы или плавания. У всех наземных членистоногих ходильные ноги неразветвленные. Это упрощенное строение появилось в результате редуцирования сложных разветвленных конечностей предков к единственной нижней ветви.
Таким образом, мы разобрались, как у насекомых появились ноги, но откуда взялись крылья? Происхождение крыльев насекомых долгое время оставалось загадкой. Некоторые биологи считали, что крылья появились как независимые выросты стенки грудного отдела бескрылых насекомых. Другая гипотеза заключалась в том, что крылья могли эволюционировать из ветвей конечностей, в частности, из жабр обитавших в воде предков. Специалисты в области сравнительной анатомии долгое время бились над этими двумя гипотезами и никак не могли прийти к единому мнению.
И опять новые данные были получены с помощью эво-дево. Изучение развития крыльев насекомых, особенно дрозофил, позволило идентифицировать белки, необходимые для построения крыла. Два таких белка, являющихся продуктами генов развития, получили названия Apterous ("бескрылый"; при мутации соответствующего гена крылья отсутствуют) и Nubbin ("комочек"; при мутации соответствующего гена вместо крыльев появляются лишь небольшие утолщения ткани). Чтобы проверить гипотезу о происхождении крыльев из жаберных придатков конечностей ракообразных, Михалис Авероф и Стивен Коэн занялись анализом экспрессии Apterous и Nubbin в конечностях других членистоногих, особенно ракообразных. К большому удивлению, они обнаружили, что гены apterous и nubbin избирательно экспрессируются в жаберном придатке верхней ветви конечностей ракообразных. Лучшее объяснение этого открытия заключается в том, что жаберный придаток ракообразных и крыло насекомых являются гомологами —т.е. вариантами одной и той же части тела у разных видов животных. Единственным альтернативным объяснением могло быть невероятное совпадение, в результате которого для создания жабр и крыльев насекомые и ракообразные из сотен генов развития выбрали именно эти два. Гораздо более вероятно, что Apterous и Nubbin использовались для создания дыхательного аппарата у водных ракообразных, являвшихся предками насекомых, и продолжали свою работу даже после того, как у насекомых эти конечности превратились в крылья (и, как мы увидим позднее, в другие структуры у других животных). Затем у насекомых верхние и нижние ветви конечностей разделились: часть верхней ветви поднялась на спину и превратилась в крыло, а нижняя часть превратилась в неразветвленную ходильную ногу.
У теории превращения жабр в крылья всегда были доказательства (но, вероятно, они были недостаточно весомы, чтобы раз и навсегда решить этот вопрос). Если крылья насекомых образовались из жабр ракообразных, означает ли это, что какие-то раки или креветки просто выползли на землю и взлетели? Нет, совсем не так. Животных, приобретших дыхательный аппарат, и насекомых с пригодными для полета крыльями разделяет множество эволюционных стадий. Лучше всего понять, как произошел этот переход, помогают ископаемые остатки давно исчезнувших насекомых и открытия эво-дево. Наша лаборатория участвовала в изучении этого вопроса, и это еще один пример того, как сочетание новых знаний об ископаемых животных, генах и эмбрионах позволяет выстроить цельную картину событий прошлого.
Ископаемые, ставшие важными источниками информации о структуре древних насекомых, не похожи ни на одно современное животное. Меня в свое время очень удивил рисунок нимфы[8] примитивного водного насекомого" (рис. 7.5. слева). Это существо, жившее более 300 млн лет назад, независимо изучали палеонтологи Робин Вуттон и Ярмила Кукалова-Пек. Важнейшая особенность этого животного — наличие на всех грудных и брюшных сегментах структур, напоминающих крылья. Сходство с крыльями им придают канальцы, похожие на жилки на крыльях насекомых. Однако это существо было водным животным, и эти структуры — не крылья, а жабры, напоминающие жабры нимф стрекоз и поденок.
Рис. 7.5. Эволюция числа и формы крыльев. В соответствии с законом Уилли-стона, крылья возникли из ряда жаброподобных конечностей на всех сегментах нимфы вымершего членистоногого. Число этих выростов постепенно уменьшалось (нимфа поденки), и в какой-то момент они превратились в две пары крыльев, как у большинства современных крылатых насекомых. Постепенное сокращение числа крыльев связано с постепенным увеличением числа участков для связывания Hox-белков в переключателях генов, способствующих развитию крыла. Рисунок Лианн Олдс.
Скорее всего, крылья появились у тех наземных насекомых, которые на личиночной стадии имели жабры. В таком случае крыльями могли стать структуры взрослого животного, модифицированные из жабр, но это не означало отсутствия жабр у личинок. Поденки и стрекозы, самые примитивные из всех крылатых насекомых, проходят в своем жизненном цикле стадию водной нимфы с жабрами на брюшке. Наличие в жизненном цикле животных дискретных стадий открывает большие возможности для эволюции. Подумайте, ведь взрослая стрекоза или взрослая поденка имеют мало общего со своей водной молодью, обитающей в совершенно других условиях. Адаптация к этим разным условиям существования произошла одновременно, на базе одного генома, только за счет разделения программы развития нимфы и программы развития взрослого животного. Эволюция совершенно разной морфологии личиночной и взрослой формы — очень распространенная тенденция в мире животных (гусеницы и бабочки, билатерально симметричные личинки иглокожих и радиально симметричные взрослые формы).
Этот сценарий помогает объяснить превращение жабр в крылья, но не объясняет, почему изменилось число крыльев. Аэродинамические исследования показывают, что две пары крыльев, расположенные на втором и третьем грудных сегментах, обеспечивают наилучшие летные характеристики. Как насекомые пришли к этому оптимальному решению?
Возвращаемся к закону Уиллистона, Hox-генам и переключателям. Специализация часто сопровождается сокращением числа сериально гомологичных структур, помните? Именно это и произошло в процессе эволюции крыльев насекомых. В палеонтологической летописи присутствуют вымершие формы с меньшим количеством или меньшими по размеру крыльями на брюшке и на первом грудном сегменте (T1). Эти формы являются промежуточными между примитивными водными формами и современными крылатыми насекомыми (рис. 7.5). В процессе развития формирование крыльев на всех участках, кроме второго и третьего грудных сегментов, сокращалось, что привело к уменьшению количества крыльев.
За счет чего подавление развития крыльев осуществлялось столь избирательно? Сегменты, на которых крылья исчезли, у всех насекомых совпадают с зонами экспрессии определенных Hox-белков. Более того, Скотт Уэзерби и Джим Ленжленд из нашей лаборатории показали, что в этих сегментах у дрозофилы образование крыла подавляется за счет экспрессии соответствующих Hox-генов. Это говорит о том, что современные насекомые с двумя парами крыльев получились в результате подавления развития крыла Hox-белками, действующими в первом грудном и во всех брюшных сегментах. Этот механизм должен был эволюционировать постепенно в разных группах древних насекомых, поскольку палеонтологическая летопись содержит такие виды, у которых формирование "лишних" крыльев подавлено не полностью. Первопричина подавления формирования крыльев заключается в том, что в переключателях генов, вовлеченных в формирование крыльев, появились сигнатурные последовательности для Hox-белков, которые привели к отключению этих генов в соответствующих сегментах.
Паучьи сказки: еще больше превращений жабр членистоногих
Насекомые, безусловно, представляют собой очень успешную группу членистоногих, но есть и другие, которые также процветают на суше. Пауки произошли от другой филогенетической ветви членистоногих, называемых хелицеровыми, и тоже неплохо приспособились к земной жизни. Это ближайшие родственники скорпионов, клещей и мечехвостов.
Как и насекомым, паукам для перехода к сухопутному образу жизни тоже пришлось изменить способы дыхания, перемещения, размножения и добычи пищи по сравнению с водными предками. У пауков появились так называемые легочные мешки и трахеи для дыхания, а также паутинные бородавки для производства паутины, чтобы ловить добычу (рис. 7.6). При развитии всех этих органов в них экспрессируется ген Distal-less, а это означает, что все они — модифицированные конечности. Но какие именно?
Рис. 7.6. Пауки и их изобретения. Для адаптации к жизни на суше у пауков появились легочные мешки, трахеи и паутинные бородавки, которые образовались из жаберных ветвей конечностей их водных предков. Все эти структуры являются сериальными гомологами педипальп (ротовых придатков) и ходильных ног Рисунок Лианн Олдс.
И вновь эво-дево занялась вопросом, который не могли решить на протяжении сотни лет. Уим Дамен, Теодора Саридаки и Михалис Авероф обнаружили, что в каждой из этих структур экспрессируются белки Apterous и Nubbin — два белковых продукта генов развития, которые также экспрессируются в жабрах водных ракообразных и в крыльях насекомых. Это открытие является строгим доказательством того, что легочные мешки, трахеи и паутинные бородавки произошли из жаберных ветвей конечностей древних членистоногих. Кроме того, ученые обнаружили, что жаберные книжки мечехвоста тоже синтезируют эту пару белков, так что эти структуры также произошли от жаберных ветвей конечностей. Учитывая родственную связь между мечехвостами и пауками, следует заключить, что в ходе эволюции пауков и их адаптации к жизни на суше жаберные книжки превратились в легочные мешки, трахеи и паутинные бородавки. Вкупе с доказательствами того, что крылья насекомых произошли от жаберных ветвей конечностей ракообразных, все это складывается в поразительную картину. Все новшества, "изобретенные" наземными животными, на самом деле являются продуктом модификации предковой модели двуветвистых конечностей (рис. 7.7). А эта модель, в свою очередь, произошла от нечленистых лобоподий и латеральных жаберных придатков лопастеногих животных. Таким образом, все приспособления членистоногих — клешни, ходильные и плавательные ноги, максиллы, ногочелюсти, жабры, легочные мешки, трахеи, паутинные бородавки и крылья — являются продуктами модификации конечностей более древних предшественников.
Рис. 7.7. Многочисленные превращения жаберных ветвей конечностей членистоногих. Из жаберных придатков на конечностях древних водных форм членистоногих эволюционировали крылья насекомых, жаберные книжки мечехвостов и разные структуры пауков. Это удивительное разнообразие специализированных структур иллюстрирует преимущества обладания сериально повторяющимися элементами, которые могут быть модифицированы для решения различных задач. Рисунок предоставлен Михалисом Аверофом (адаптировано из статьи Damen et. al., Current Biology 12, 2002:1711).
Возможно, вы уже начинаете улавливать основное направление эволюции. Природа нечасто изобретает что-то с нуля, скорее, она перестраивает существующие структуры с помощью набора генов развития, которые уже доступны для использования.
Из множества многофункциональных конечностей, которые использовались для питания, плавания, дыхания и передвижения, у водных членистоногих образовались специализированные структуры, позволившие их потомкам освоить новые экосистемы и полностью изменить строение тела.
Эволюция конечностей
Хотя все конечности членистоногих, о которых я рассказывал, произошли от одной и той же структуры, по форме они неодинаковы. Например, сериально гомологичные структуры паука, такие как паутинные бородавки, трахеи и легочные мешки, хотя и находятся в теле одного и того же животного, имеют разное строение. Крылья, которые также произошли от конечностей древнего предка насекомых, очень сильно различаются у животных разных видов. Итак, мы должны понять, каким образом регулируется форма сериально гомологичных структур в организме животных, а также каким образом происходит эволюция гомологичных структур у разных видов животных.
И вновь ключевую роль в этих процессах играют Hox-гены. В частности, нам известно, что у паука сегменты тела, несущие легочные мешки, трахеи и паутинные бородавки, относятся к зонам экспрессии разных Hox-генов. Это еще одно проявление закона Уиллистона. У водных предков жаберные книжки были сериально повторяющимися элементами, но у пауков соседние сегменты приобрели собственную специализацию. Легочные мешки формируются в зоне экспрессии гена Hox7, трахеи — в зоне экспрессии генов Hox7 и 8, а паутинные бородавки — в зонах экспрессии генов Hox7, 8 и 9. Различие между этими структурами объясняется действием разных комбинаций Hox-белков на переключатели генов, участвующих в построении соответствующих органов.
Эволюция формы одних и тех же органов у разных видов тоже определяется экспрессией Hox-генов. Однако эволюция формы конечностей каждого конкретного вида происходит при участии одного и того же Hox-белка. Хороший пример — эволюция задних крыльев насекомых.
Эволюция крыльев у насекомых не закончилась с формированием четырехкрылого насекомого. У первых крылатых насекомых, а также у самых примитивных современных насекомых (таких как поденки и стрекозы) две пары крыльев выглядят почти одинаково. У более поздних видов передние и задние крылья стали заметно различаться по размеру, форме, текстуре, окраске и функциям. Например, у жуков задние крылья перепончатые и используются для полета, тогда как жесткие передние крылья нужны для защиты хрупких задних крыльев. У бабочек, например у парусника, форма и цвет передних и задних крыльев заметно различаются. Задние крылья мух и комаров называют балансирами, поскольку они служат в качестве гироскопа. Задние крылья этих насекомых имеют округлую форму, гораздо меньше передних и нужны для выравнивания положения тела в полете (рис. 7.8).
Рис. 7.8. Эволюция задних крыльев насекомых. Форма задних крыльев насекомых эволюционировала путем изменений в наборах генов, контролируемых специфичным для задних крыльев белком Ubx. Рисунок Лианн Олдс.
Столь широкое разнообразие формы задних крыльев связано с избирательным изменением географии этой части тела в процессе эмбрионального развития. Такая избирательность оказалось возможной по той причине, что развитие задних крыльев контролируется специфическим Hox-белком, называемым Ultrabithorax (Ubx), тогда как развитие передних крыльев происходит без участия Hox-белков. Зависимость развития задних крыльев от белка Ubx была продемонстрирована с помощью мутаций, нарушающих функцию Ubx в задних крыльях жуков, бабочек и мух; во всех случаях в результате мутации задние крылья вырастали такими же, как передние. Таким образом, все различия между передними и задними крыльями насекомых связаны с функционированием белка Ubx.
Белок Ubx модифицирует механизмы регуляции развития задних крыльев жуков, бабочек, мух и других насекомых специфическим образом для каждого вида животных. Белок связывается с переключателями генов, участвующих в построении крыла, и влияет на их активность. Это означает, что в ходе эволюции различных видов насекомых в переключателях некоторых генов появились сигнатурные последовательности для связывания Ubx. Причем у разных насекомых этот белок влияет на активность разных генов, участвующих в построении крыльев. Для предотвращения образования жилок в задних крыльях мух выключаются одни гены, для формирования длинных "хвостов" на задних крыльях бабочки парусника включаются совсем другие. Эволюция формы задних крыльев происходит за счет изменения переключателей, которыми управляет белок Ubx (рис. 7.8).
Аналогичным образом, специфическая форма других приспособлений членистоногих также возникала за счет модификации переключателей, регулируемых отдельными Hox-белками. Длинные хоботки бабочек, которыми они пользуются для питья нектара, острые хоботки комаров, сильные ноги кузнечиков и сверчков, а также клешни раков, крабов и омаров — все это продукты избирательной эволюции отдельных конечностей, контролируемых специфическими Hox-белками.
Более того, превращение одинаковых "базовых" конечностей в конечности разной формы и с разными функциями является важным элементом эволюции позвоночных, к которым относимся и мы с вами.
От пальцев рыб к крыльям летучих мышей
Хотя позвоночные обходятся меньшим количеством ног, чем членистоногие, они оказались не менее изобретательными в приспособлении к жизни на земле, в воде и в воздухе и преуспели в создании мощных, красивых и ловких конечностей. Причем все их достижения были основаны на "базовой модели" с двумя парами конечностей, обычно снабженных не более чем пятью пальцами.
Четвероногие позвоночные, или тетраподы (формальный термин для обозначения всех земноводных, пресмыкающихся, динозавров, птиц и млекопитающих), впервые вышли на сушу при помощи модифицированных парных грудных и брюшных плавников во время девонского периода (около 365 млн лет назад). Поскольку этот переход был одним из ярчайших примеров смены среды обитания в истории животных и совершили его достаточно крупные животные с крепким скелетом, хорошо сохранившимся в виде окаменелостей, то данный период хорошо изучен палеонтологами. В частности, об этом рассказывает книга Карла Циммера "Линия прибоя" (At the Water's Edge), которую я очень советую прочесть.
Нас с вами прежде всего интересует, каким образом плавники превратились в конечности, а конечности приобрели то разнообразие форм, которое мы наблюдаем сегодня у четвероногих животных. Эту большую историю можно разделить на четыре этапа. Во-первых, мы должны понять, каким было строение рыб до появления тетрапод. Во-вторых, какие структуры появились у животных при выходе на сушу. В-третьих, мы должны проследить за ходом превращения базовой модели конечности в различные специализированные структуры, такие как крылья. А в-четвертых, при адаптации к определенным условиям обитания многие позвоночные вообще избавились от конечностей, и мы с вами исследуем это превращение на примере рыб и змей. На каждом этапе эволюция формы связана с эволюцией развития, и я покажу, что происходило с географией конечностей позвоночных.
Чтобы понять, как плавники превратились в конечности, следует обратиться к палеонтологической летописи позднего девона (примерно 362-375 млн лет назад). Эволюция рыб к тому времени продолжалась уже около 150 млн лет, и, как показывает анализ ископаемых, существовало довольно большое количество видов рыб с самыми разнообразными плавниками. У одних плавники были длиной во все тело, у других был одиночный спинной плавник, а у третьих — два набора парных плавников, которые начинались сразу за головным щитом. Принципиальным различием между парными плавниками этих рыб и конечностями полноценных четвероногих животных является наличие у последних кистей, стоп и пальцев. В примитивных плавниках рыб существуют гомологи плеча и предплечья, бедра и голени, но только в конце девонского периода у позвоночных появляется важнейший дистальный элемент конечности, называемый автоподией.
Поэтому происхождение автоподий вызывает чрезвычайно большой интерес. Больше всего о переходе от плавников, состоящих из двух элементов, к конечностям из трех элементов рассказали ископаемые остатки таких животных, как Sauripterus и Acanthostega (рис. 7.9). Оба вида имели автоподии. Анатомическое строение грудного плавника рыбы Sauripterus очень напоминает строение конечности примитивной тетраподы. В этом плавнике восемь радиально расходящихся костей, количество и расположение которых такое же, как у примитивных тетрапод. Это своеобразные "пальцы", которые эволюционировали внутри плавника. Кроме того, существует определенное сходство в расположении и сочленении других костей плавника со структурой конечности тетрапод. Обнаружение "рыб с пальцами" подтверждает, что в ископаемой летописи существуют переходные формы, но чтобы найти истинные жемчужины, необходимо сочетание профессионализма, терпения и удачи (лучший образец конечности Sauripterus был найден только в середине 1990-х гг. при прокладке дороги в Пенсильвании).
У акантостеги, появившейся чуть позже зауриптеруса, было четыре ноги, но они не могли поддерживать тело, и, кроме того, многие признаки конечностей и всего тела у нее были ближе всего к рыбьим. На передних ногах было по восемь пальцев, а на задних — по семь. Это раннее четвероногое животное является связующим звеном между зауриптерусом с радиальной структурой восьмипалой кисти и более поздними формами. Восьмипалая кисть акантостеги состояла из сериально повторяющихся структур не более чем пяти видов. Позднее количество пальцев у тетрапод сократилось. Примитивное земноводное тулерпетон было шестипалым (рис. 7.9), однако у еще более поздних видов количество пальцев не превышало пяти, и этот верхний предел сохраняется с тех пор уже 300 млн лет.
Рис. 7.9. От плавников к пальцам. Ранняя эволюция кистей рук и стоп четвероногих животных, как демонстрируют представленные здесь изображения ископаемых девонского периода, состояла в сокращении числа и усилении специализации пальцев. Рисунок предоставлен Нилом Шубином и Майклом Коутсом, Университет Чикаго.
Следует сказать, что ни зауриптерус, ни акантостега не считаются непосредственными предками тетрапод. Скорее, эти ископаемые животные представляют собой варианты эволюционного развития нескольких линий пресноводных рыб, живших в конце девонского периода. Сходство строения их плавников и конечностей тетрапод, по-видимому, отражает параллельную эволюцию разных групп животных в одинаковых экологических условиях (параллельная эволюция — важное и достаточно распространенное явление, о котором я кратко расскажу позднее).
Новые структуры с помощью новых переключателей
Как возникли автоподии? Обратимся вновь к данным эво-дево и к анализу генов и эмбрионов современных животных, чтобы понять, как происходит сдвиг в географии конечностей. Сравним развитие плавников рыб и конечностей тетрапод. В конечностях тетрапод три основных элемента обычно создаются в направлении от проксимального к дистальному отделу (в первую очередь бедра или плечи, в последнюю очередь пальцы). У рыб два первых этапа развития конечности совпадают с таковыми у тетрапод, а третий этап отсутствует.
У тетрапод все три этапа развития конечности происходят с участием двух специфических наборов /Vox-генов, относящихся к двум из четырех /Vox-кластеров. Использование /Vox-генов при построении проксимально-дистальной оси конечности позвоночных не имеет ничего общего с их использованием у членистоногих (где они обычно служат для создания разных типов конечностей). На каждом этапе происходит смена трехмерной картины экспрессии /Vox-генов, что коррелирует со спецификой каждого элемента конечности. Известно, что при мутации /Vox-генов у мышей и у людей нарушается нормальный процесс формирования конечностей. Так, мутации /Vox-генов, задействованных на третьем этапе развития конечностей, влияют на количество и размер пальцев.
Эволюция третьего этапа экспрессии /Vox-генов при создании автоподий — изобретение тетрапод. Этот третий этап контролируют особые переключатели, отличные от тех, которые контролируют два первых этапа. Очевидно, новые структуры появились по той причине, что несколько Hox-генов у позвоночных животных приобрели новый переключатель или группу переключателей, способных активировать эти гены в новом дистальном отделе конечности эмбриона.
Это не единственное изменение, произошедшее в ходе эволюции автоподий. Для формирования этого дистального отдела конечностей нужны были и другие изменения в развитии и генетическом багаже эмбриона. Другие гены, такие как члены семейства BMP, задействованные в формировании костей, и семейства GDF, участвующие в образовании суставов, приобрели специфические переключатели для создания пальцев. Кроме того, эволюционировали гены, участвующие в формировании всех видов мягких тканей конечностей — сухожилий, связок и мышц.
Летаем и ползаем: эволюция конечностей для нового образа жизни
За последующие 350 млн лет строение и функции конечностей четвероногих животных менялись множество раз во многих направлениях — от удивительного превращения лап в крылья у летающих животных до различной степени редукции конечностей у обитателей воды и суши. Все эти модификации происходили за счет эволюционных изменений развития конечностей, и в некоторых случаях ученым, работающим в области эво-дево, удавалось зафиксировать некоторые важные сдвиги в географии развивающихся конечностей.
Три раза в ходе эволюции животных — у птерозавров, птиц и летучих мышей — передние конечности тетрапод превращались в крылья. Чтобы животное могло летать, крыло должно двигаться вверх и вниз, вперед и назад, а также складываться вдоль тела, когда животное находится на земле. Интересно, что дизайн крыльев каждой из трех групп летающих животных отличается важными деталями. Пэт Шипман в книге "Расправляя крылья" (Taking Wing) назвала крылья птерозавров "крыльями пальцев", крылья птиц "крыльями предплечий", а крылья летучих мышей "крыльями кистей" (рис. 7.10). Давайте рассмотрим эти три изобретения в порядке их появления, начиная с птерозавров.
Рис. 7.10. Эволюция крыльев позвоночных животных. Крылья птиц — это "крылья предплечий", на которых перья растут вдоль всей длины конечности. Крылья птерозавров — "крылья пальцев": большая часть перепонки крыла связана с длинным пальцем. Крыло летучей мыши — "крыло кисти", поскольку поверхность крыла соединена со многими пальцами передней конечности и простирается до задней конечности. Рисунок Лианн Олдс.
Птерозавры поднялись в воздух примерно 227 млн лет назад — за 70 млн лет до того, как появились птицы (птицы берут свое начало от оперенных динозавров, а не от птерозавров). Самой яркой отличительной чертой крыльев птерозавров был очень длинный четвертый палец, составлявший основу внешней части крыла. Эта конечность имела все основные элементы структуры, включая три первых пальца, а кости кисти были слиты воедино. Три первых пальца не были связаны с перепонкой крыла. Перепонка распространялась на всю длину конечности, но основной размах крыла создавался за счет вытянутого четвертого пальца.
У птиц крыло не имеет перепонки, а состоит из перьев, которые представляют собой выросты кожи по всей длине конечности. Основная часть поверхности крыла приходится на предплечье, тогда как вклад плечевой кости и кисти с пальцами значительно меньше. На самом деле все четыре пальца птиц очень короткие.
Крыло летучей мыши представляет собой кожистую мембрану, опирающуюся на предплечье и сильно вытянутые пальцы, со 2-го по 5-й, так что такое крыло можно назвать "крылом кисти". Задний край крыла достает до задней конечности и прикрепляется на уровне пятки; это придает животному дополнительную устойчивость при полете.
Различия в архитектуре крыльев отражают модификации развития на основе базовой структуры передней конечности тетрапод. Нам многое известно о сходстве в формировании передних конечностей птиц и млекопитающих, однако некоторые детали, определяющие различия крыльев птиц и летучих мышей, пока неясны и активно изучаются биологами-эволюционистами.
О некоторых сдвигах мы знаем больше из модификации развития конечностей у змей и некоторых видов рыб. У змей произошло удлинение всего тела, а развитие конечностей оказалось полностью подавленным. У питонов и удавов по-прежнему образуются рудименты задних конечностей, но передние отсутствуют полностью. В принципе, подавление развития конечностей может происходить на нескольких этапах — от стадий, предшествующих образованию почки конечности, до более поздних стадий ее формирования.
Изучение развития конечностей у эмбриона питона позволило обнаружить эволюционные изменения ранних этапов формирования почки конечности, ответственные за безногость. В частности, распространение зон экспрессии некоторых Hox-генов на всю длину туловища животного до самой головы привело к исчезновению участков инициации формирования почек передних конечностей. Зачатки задних конечностей по-прежнему образуются, но их рост прерывается. Прекращение развития задних конечностей коррелирует с отсутствием экспрессии ключевых сигнальных белков, включая белок Sonic hedgehog, в регионе-организаторе почки задней конечности. Около анального отверстия на туловище питонов и удавов действительно образуются рудименты задних конечностей (анальные шпоры), но у представителей более молодых семейств змей нет даже этих рудиментов. По-видимому, полное отсутствие конечностей у этих змей является результатом нарушения развития конечностей на еще более раннем этапе.
Эволюция конечностей ни в коем случае не сводится к этим давнишним событиям в истории основных групп позвоночных животных. Адаптация и эволюция конечностей продолжаются до сих пор, и у некоторых молодых видов (в частности, у саламандр и ящериц) такие параметры, как число пальцев, варьируют в достаточно широких пределах. Эволюция плавников рыб также является очень динамичным процессом. Недавняя модификация скелета трехиглой колюшки способствовала тому, что этот вид рыб стал одной из излюбленных моделей для изучения эволюции скелета позвоночных животных. Во многих озерах северной части Северной Америки обитают две формы колюшки, относительно недавно произошедшие от общего морского предка. Когда в конце последнего ледникового периода, примерно 15 000 лет назад, ледники начали отступать, популяции колюшек остались жить в ледяных озерах. Затем на протяжении короткого (в геологическом плане) промежутка времени эти популяции дали начало двум формам: первая обитает в придонных слоях шельфовой зоны и имеет короткие шипы, а вторая живет на больших глубинах и отличается значительно большей длиной шипов на спине и на животе (рис. 7.11).
7.11. Эволюция скелета трехиглой колюшки. Длинные шипы защищают колюшку, обитающую на большой глубине, от нападения хищников, поскольку увеличивают общий диаметр туловища. Однако для колюшки, обитающей на мелководье, эти шипы становятся недостатком, так как за них хватаются хищные личинки стрекоз, поэтому сокращение длины этого плавника позволяет ускользнуть от хищников. Рисунок предоставлен Дэвидом Кингсли, Медицинский институт Говарда Хьюза и Стэнфордский университет.
Эти две формы в особенности различаются средствами защиты, состоящими из жестких костных пластинок по бокам и шипов, торчащих из верхней и нижней части тела. Количество и длина этих шипов коррелируют с активностью хищников в водоеме. В открытых водоемах более длинные шипы защищают колюшку от пасти хищника. Однако на дне длинный брюшной плавник становится недостатком. Как это ни парадоксально, серьезная угроза для колюшки — личинка стрекозы, которая хватает молоденьких рыб за плавники. В условиях такого сильного давления хищников в естественных популяциях несколько раз быстро эволюционировала форма, лишенная шипов.
Брюшной плавник является задней конечностью рыбы, так что его укорочение происходит за счет изменений в процессе развития задних конечностей. Специалистам в области биологии развития удалось многое узнать о генах, вовлеченных в развитие и дифференцировку передних и задних конечностей. Один из этих генов, Pitxi, участвует в формировании задних конечностей у тетрапод и брюшного плавника у рыб. Анализ экспрессии Pitxi у не имеющей шипов колюшки из озер Британской Колумбии показал, что экспрессия этого гена в зачатках брюшных плавников специфическим образом отсутствует. Это эволюционное изменение регуляции гена Pitx1, как вы уже могли догадаться, связано с изменением переключателя этого гена, предотвращающим его экспрессию в задних конечностях. Эволюционные изменения переключателя позволили изменить функцию гена Pitxi в брюшном плавнике, но не повлияли на функции этого гена в других областях эмбриона.
Кроме того, анализ генов колюшки с редуцированными шипами, на этот раз из Исландии, говорит о том, что у этих рыб независимым образом произошло такое же изменение экспрессии гена Pitxi. Уменьшение размера шипов также хорошо документировано у ископаемых видов, причем отнюдь не близкородственных. Это говорит о том, что сокращение размера брюшного шипа — достаточно распространенное явление, связанное с многократными эволюционными изменениями переключателей гена Pitxi. Эти наблюдения, а также приведенный в предыдущей главе пример эволюции ногочелюстей показывают, что некоторые эволюционные изменения не являются редкими единичными событиями, но происходят в различных популяциях и у различных видов при одинаковом давлении отбора. В этом смысле можно сказать, что эволюция "воспроизводима".
Действительно, редукция плавника или конечности — совсем не редкое явление. У двух далеких групп млекопитающих — китообразных (киты и дельфины) и ламантинов — произошло значительное сокращение размеров задних конечностей в ходе их независимой эволюции от сухопутных предков к полностью водному образу жизни. Эволюция безногих ящериц также происходила многократно. Таким образом, колюшка — не какое-то странное исключение, но хорошая модель для изучения достаточно распространенного и важного эволюционного процесса. Кроме того, эти рыбы прекрасно сохранились в виде окаменелостей, возраст которых превышает много тысячелетий. Анализ этих окаменелостей показывает, что сокращение размеров плавников может происходить менее чем за 10 000 поколений, или меньше чем за 10 000 лет. Конечно, это не одно мгновение, но на геологической шкале это очень короткий интервал. Подробная палеонтологическая летопись и хорошо изученная генетика современных популяций колюшки, а также повторяющиеся независимые примеры одинаковых эволюционных изменений делают колюшку одним из наиболее выразительных примеров эволюции.
Четыре секрета эволюционных инноваций
Животные и отдельные структуры, описанные в данной главе, раскрывают несколько важнейших секретов эволюции новых форм. Я перечислю четыре таких секрета и расскажу о них подробнее. Первый секрет эволюционных инноваций заключается в том, что природа предпочитает работать с уже существующим материалом. Давайте задумаемся, чего не происходило с рассмотренными нами животными. Паутинные бородавки пауков не образовались de novo, а крылья у позвоночных не вырастали на спине или боках четвероногого животного. Эти и многие другие структуры являются модификациями уже существовавших конечностей. Более четверти века назад Франсуа Жакоб отразил эту важную особенность эволюции в статье "Эволюция и ремесло" (Evolution and Tinkering). Жакоб отметил, что природа больше похожа на ремесленника, подгоняющего доступные детали и беспрерывно переделывающего и перекраивающего структуры на протяжении целых эпох, а не на инженера, который следует определенному плану и использует инструменты специального назначения. Этот принцип работает и на генетическом уровне: одни и те же "старые" гены используются для разных нужд. Чаще всего эволюция следует зигзагом от А до В, а вовсе не от нуля напрямую к В.
Второй и третий секреты — многофункциональность и избыточность — были впервые отмечены Дарвином. Я уже говорил о тех возможностях, которые открываются при выполнении этих двух условий. Любой элемент многофункциональной структуры, который хотя бы отчасти является избыточным, может стать более специализированным за счет разделения функций между элементами.
Четвертый секрет эволюционных инноваций заключается в модульном строении тела. Я уже говорил о том, что считаю модульное строение членистоногих и позвоночных причиной их эволюционного успеха. Что модульное строение дало членистоногим животным? Возможность одновременно создавать множество полезных приспособлений на базе одного организма, а также массу эволюционных новшеств, благодаря которым членистоногие стали одной из самых разнообразных групп на Земле. А если говорить о позвоночных, один длинный четвертый палец птерозавров или много длинных пальцев летучих мышей, на которых натянута перепонка крыла, удлинение тела змеи за счет увеличения числа позвонков до нескольких сотен или избирательная редукция скелета брюшных плавников (т.е. задних конечностей) колюшки — всем этим они обязаны модульному строению. Модульное строение позволяет модифицировать и специализировать отдельные части тела, иногда кардинальным образом, не затрагивая остальных частей тела.
В основе модульного строения взрослых животных лежит модульная география эмбрионов и модульная логика генетических переключателей. Эти переключатели позволяют изменяться одним частям тела, не затрагивая других. В переключателях заключается секрет модульного строения, а в модульном строении заключается секрет эволюционного успеха членистоногих и позвоночных животных.
Последствия для развития биоразнообразия очевидны: новшества позволяют осваивать новые экологические ниши, а заселение новых территорий приводит к расширению биоразнообразия.
До сих пор я рассказывал почти исключительно о серьезных сдвигах в строении тела и конечностей — об изменениях, которые определяют границы между крупными таксонами членистоногих и позвоночных. Я говорил о "птицах", "летучих мышах" и "жуках" вообще, однако не следует забывать, что к этим широким категориям относится множество различных видов животных — сотни видов летучих мышей, тысячи видов птиц и сотни тысяч видов жуков. Эволюционный успех каждой группы отчасти связан с теми крупными новшествами, о которых мы уже говорили, но он также зависит от способности этой группы занимать особые ниши, а зачастую от дополнительных новшеств (например, локаторы летучих мышей, плавательные перепонки водоплавающих птиц, звуковое общение). В следующих главах мы ближе познакомимся всего с одной группой животных — с бабочками, и посмотрим, каким образом одно новшество, а именно крылья, обеспечило основу для появления целой серии последующих новшеств и для взрывной диверсификации группы.
Рисунки и заметки в блокноте путешественника и натуралиста Генри Уолтера Бейтса. Композиция Джоша Клейса.